Přínos ultrazvukového vyšetření v detekci nepředpokládaných děložních a adnexálních nálezů u rekonstrukční operace pro prolaps pánevních orgánů

Stiahnuť PDF English info

Contribution of ultrasound examination in the detection of unexpected uterine and adnexal findings in reconstructive surgery for pelvic organ prolapse

Objective: Current urogynaecology practice allows preservation of the uterus in pelvic organ prolapse (POP) surgery, thus not reducing oncologic risk. Aim: The aim of the study was to evaluate the efficacy of ultrasound (USG) in diagnosing unexpected uterine and adnexal pathologies in women referred for POP. Furthermore, the benefit of USG examination by a specialist in gynaecology-oncology ultrasound was assessed. Materials and methods: All women after a hysterectomy with or without adnexectomy in the course of a POP surgery at our tertiary centre in 2013–2018 with preoperative USG were enrolled in the study. Women with recurrent uterine bleeding, abnormal cytology, using tamoxifen, or women with already diagnosed uterine or adnexal pathology were excluded. Results: 289 women were enrolled in the study – 157 (54.3%) expert USG vs. 132 (45.7%) non-expert USG. Abnormal findings were observed on the cervix in one case (non-expert USG), the endometrium 30 (10.4%) cases – 13 (8.3%) expert vs. 17 (12.9%) non-expert USG, the adnexa three (2.3%) cases (all non-expert USG), and no suspicion of malignancy on myometrium was observed. USG was false negative in four (1.4%) cases – two (1.3%) expert vs. two (1.5%) non-expert USG. Conversely, the examination was false positive in 34 (11.8%) cases – 13 (8.3%) expert vs. 21 (15.9%) non-expert USG. Conclusion: The risk of unexpected uterine or adnexal pathologies in POP surgery was 1.4%. The agreement between USG and histopathological benign, abnormal or malign findings was 87.2%. A sonographer specialized in oncologic sonography is able to reduce the number of false positive findings; however, this does not increase the sensitivity of the ultrasound.

Keywords:

tumor – malignancy – pelvic organ prolapse – specialised oncological sonography

Autori: Smažinka M.; Havíř M.; Rušavý Z.; Vlasák P.; Kovářová V.; Veverková A.; Ismail M. K.; Kališ V.
Pôsobisko autorov: Gynekologicko-porodnická klinika LF UK a FN Plzeň
Vyšlo v časopise: Ceska Gynekol 2022; 87(1): 13-18
Kategória: Pôvodná práca
doi: https://doi.org/10.48095/cccg202213

Súhrn

Východiska: Současné operační postupy umožňují zachování dělohy při operaci prolapsu pánevních orgánů (POP), nicméně nesnižují onkogynekologické riziko. Cíl: Cílem studie bylo zhodnotit úspěšnost ultrazvuku v záchytu nepředpokládaných děložních a adnexálních patologií u žen referovaných k POP operaci. Dále zhodnotit dodatečný přínos expertního onkogynekologického ultrazvuku. Soubor a metodika: Do studie jsme zařadili všechny ženy po hysterektomii s adnexektomií, či bez adnexektomie v rámci operace POP na Gynekologicko-porodnické klinice FN Plzeň v letech 2013–2018, u kterých byl proveden předoperační ultrazvuk (USG). Ženy s opakovaným postmenopauzálním krvácením, abnormální cervikální cytologií, užívající tamoxifen či ženy s předem diagnostikovaným patologickým nálezem na děloze či adnexech byly vyřazeny. Výsledky: Do studie bylo zařazeno 289 žen – 157 (54,3 %) expertní USG vs. 132 (45,7 %) neexpertní USG. Abnormální sonografické nálezy byly popsány v jednom případě na cervixu (neexpertní USG), na endometriu ve 30 (10,4 %) případech – 13 (8,3 %) expertní vs. 17 (12,9 %) neexpertní USG, na adnexech ve třech (2,3 %) případech (vždy neexpertní USG), na myometriu nebylo žádné podezření z malignity. Ultrasonografické vyšetření bylo falešně negativní ve čtyřech (1,4 %) případech – dva (1,3 %) expertní vs. dva (1,5 %) neexpertní USG. Naopak falešně pozitivní bylo USG vyšetření ve 34 (11,8 %) případech – 13 (8,3 %) expertní vs. 21 (15,9 %) neexpertní USG. Závěr: Riziko nepředpokládaných patologických nálezů na děloze či adnexech při POP rekonstrukční operaci je 1,4 %. Shoda ultrazvuku s histologickým benigním, abnormálním či maligním vyšetřením je 87,2 %. Provedení expertního USG snižuje počet falešně pozitivních abnormálních nálezů, ale nezvyšuje úspěšnost záchytu patologií.

Klíčová slova:

tumor – malignita – prolaps pánevních orgánů – expertní ultrasonografie

Úvod

Odstranění dělohy jako součást rekonstrukční operace prolapsu pánevních orgánů (POP – pelvic organ prolapse) tvořilo historicky nejčastější neonkogynekologickou indikaci k hysterektomii [1]. V dnešní době se však zvyšuje počet operačních přístupů (vaginální [2,3], abdominální [4], laparoskopický [5,6] a robotický [7]). Současně se mění i rozsah rekonstrukčních operací POP vč. rozsahu případné konkomitantní hysterektomie. Variantami přicházejícími v úvahu jsou totální hysterektomie [8], supracervikální hysterektomie – s ponecháním cervixu [6], manchesterská operace – s ponecháním děložního těla [9] či hysteropexe – ponechání dělohy [7,10]. Tyto různé kombinace společně se vzrůstajícími požadavky populace na adekvátní informovanost vedou k nutnosti poskytnutí všech dostupných dat, která mohou ovlivnit další rozhodovací proces pacientky. Ultrasonografické (USG) vyšetření je nedílnou součástí předoperačního rozhodovacího algoritmu. Je nutné poskytovat pacientkám adekvátní podložené informace, pokud zvažujeme rekonstrukční operaci se zachováním gynekologických orgánů. Rovněž je nutné zvažovat dopady hysterektomie na různé pooperační aspekty.

Z pohledu ženy může mít provedení hysterektomie určité výhody. Mezi ně patří absence krvácení, výrazný pokles až vymizení rizika onkologického onemocnění děložního těla nebo čípku, ztráta nutnosti používání antikoncepce, a tím i strachu z nechtěné gravidity, snížení atak dysmenorey nebo také odstranění benigní patologie. To jsou také důvody, proč podle některých studiích dochází ke zlepšení kvality života (QoL – quality of life) po hysterektomii [11]. Naopak zhoršení QoL po hysterektomii bývá u některých žen z důvodu pocitu ztráty ženství, snížení lubrikace, sexuální touhy a při současném odstranění vaječníků i obavy z následného užívání hormonální substituce[11]. Příležitostně jsou popisovány deprese či zhoršení sexuálních funkcí [12]. Z pohledu onkologa je odstranění dělohy nebo adnex přínosné jako prevence onkologických onemocnění. Karcinom endometria je po karcinomu prsu a kolorektálním karcinomu třetím nejčastějším maligním onemocněním u žen. Vzniká často na podkladě děložních polypů, které jsou v průběhu života ženy diagnostikovány v 8–13 % s převahou v postmenopauze [13,14]. Přibližně 25 % žen s abnormálním USG nálezem bude mít diagnostikovanou maligní a premaligní lézi s nutností následné hysterektomie [13,15]. Některé práce zase poukazují na pozánětlivé změny (cervicitis, dekubity) s přetrvávajícím zánětem v oblasti dělohy ještě několik měsíců po operaci [11]. Tyto poznatky nás nutí k zamyšlení nad rozsahem operace. Je nám známo provedení dosud pouze jedné studie hodnotící význam transvaginálního ultrazvuku v předoperačním vyhledávání děložních a adnexálních patologií u žen s POP [16]. Žádná studie však dosud nezhodnotila přínos dodatečné expertní onkologické ultrasonografie v této populaci.

Primárním cílem této retrospektivní studie byla ultrazvuková záchytnost a pooperační četnost nepředpokládaných děložních a adnexálních premaligních a maligních lézí u žen referovaných k POP rekonstrukční operaci. Sekundárním cílem bylo zhodnocení přínosu expertního onkogynekologického USG.

Soubor pacientek a metodika

Studie je retrospektivní analýza všech žen, u kterých byl proveden předoperační ultrazvuk a následně konkomitantní hysterektomie, příp. adnexektomie při POP rekonstrukci na Gynekologicko-porodnické klinice FN Plzeň v letech 2013–2018. Vyřazovacími kritérii byly: opakované postmenopauzální krvácení, recentní abnormální cervikální cytologie, užívání SERM (tamoxifen) a primární odeslání pacientky pro děložní či adnexální nález s konkomitantním POP (graf 1). Data byla získána z klinického nemocničního informačního lékařského systému WinMedicalc, kdy byl hodnocen klinický popis a obrazová dokumentace, rozsah operace a následný histologický nález.

Vylučovací kritéria.<br>
Graph 1. Exclusion criteria. — Graf 1. Vylučovací kritéria.
Graph 1. Exclusion criteria.

Pacientky byly rozděleny do dvou skupin na vyšetření expertním sonografistou a non-expertním sonografistou (tab. 1, 2). V obou skupinách byly poté hodnoceny demografické ukazatele (tab. 1), typ hysterektomie (tab. 1, graf 2) a typ rekonstrukčního výkonu (tab. 1, graf 3). Dále byly hodnoceny abnormální sonografické nálezy na endometriu, myometriu, ovariích a cervixu a následně shoda normálního USG s potvrzenou benigní histologií a abnormálního USG s potvrzenou onkogynekologickou patologií. Zvlášť byla vyhodnocena neshoda normálního USG nálezu s následným onkologickým nálezem v histologii a také neshoda abnormálního USG nálezu s pooperační benigní histologií (tab. 2). Sonografická vyšetření byla provedena na přístroji GE Voluson 8 (GE Medical Systems, Zipf, Rakousko).

Demografické ukazatele.<br>
Tab. 1. Demographic indicators. — Tab. 1. Demografické ukazatele.
Tab. 1. Demographic indicators.

Ultrasonografické vlastní výsledky.<br>
Tab. 2. Solely sonographic results. — Tab. 2. Ultrasonografické vlastní výsledky.
Tab. 2. Solely sonographic results.

Typ hysterektomie.<br>
Graph 2. Type of hysterectomy. — Graf 2. Typ hysterektomie.
Graph 2. Type of hysterectomy.

Typ rekonstrukční operace.<br>
Graph 3. Type of reconstruction surgery. — Graf 3. Typ rekonstrukční operace.
Graph 3. Type of reconstruction surgery.

Získaná data byla zpracována pomocí statistického softwaru SAS 9.4 (SAS Institute Inc., Cary, NC, USA). Srovnání proměnných mezi skupinami bylo provedeno pomocí chí-kvadrát tesu a T-testu. Hladina statistické významnosti byla určena jako hodnota p < 0,05. Studie byla schválena etickou komisí LF UK a FN Plzeň.

Výsledky

Za sledované období byla celkem u 304 žen provedena hysterektomie v rámci POP operace. Celkem 15 žen bylo vyřazeno pro nesplnění vstupních kritérií (sedm postmenopauzální krvácení, tři pro abnormální cytologii, čtyři uživatelky SERM, jedna pro primární suspektní nález na adnexech) (graf 1). Zbývajících 289 žen bylo zařazeno do hodnocení. Celkem 44 (15,2 %) žen bylo premenopauzálních a 245 (84,8 %) žen bylo postmenopauzálních. Předoperační USG byl proveden v 157 (54,3 %) případech expertním a ve 132 (45,7 %) případech neexpertním ultrasonografistou.

V celém sledovaném souboru byl průměrný věk 63,1 let, ve skupině expertní USG 62,6 let a ve skupině non-expertní USG 63,7 let. Z 245 postmenopauzálních žen bylo expertní USG provedeno u 133 (54,3 %), non-expertní USG u 112 (45,7 %) žen. Ve skupině 44 premenopauzálních žen bylo expertní USG provedeno u 24 (54,5 %), non-expertní USG u 20 (45,5 %) žen.

Recentní diagnostický výkon na cervixu s negativním výsledkem byl proveden u 46 (15,9 %) pacientek, z toho ve skupině expertní USG 27 (17,2 %), a ve skupině non-expertní USG 19 (14,4 %). Recentní diagnostický výkon v děložní dutině s negativním výsledkem byl proveden u 67 (23,2 %) pacientek, z toho ve skupině expertní USG 34 (21,7 %) a ve skupině non-expertní USG 33 (25,0 %).

U pacientek byly provedeny následné typy POP rekonstrukčních operací: vaginální hysterektomie s poševními plastikami, nebo bez plastik u 33 (11,4 %) pacientek, sakrospinální fixace u tří (1,0 %) pacientek, kolpokleiza u čtyř (1,4 %) pacientek, transvaginální mesh u dvou (0,7 %) pacientek a sakrokolpopexe u 247 (85,5 %) pacientek (tab. 1).

Rozložení typu hysterektomie k POP rekonstrukci bylo následující: vaginální hysterektomie ve 33 (11,4 %) případech, abdominální hysterektomie v jednom (0,3 %) případě, laparoskopicky asistovaná vaginální hysterektomie v 69 (24,0 %) případech, laparoskopická supracervikální hysterektomie ve 186 (64,3 %) případech (graf 2).

Nálezy USG byly sledovány u jednotlivých částí vnitřního genitálu. Ve sledovaném souboru 289 pacientek byly popsány abnormální USG nálezy na cervixu v 1 případě (0,3 %), a to u non-expertního USG, na endometriu ve 30 (10,4 %) případech, z toho u expertního USG ve 13 (8,3 %), a u non-expertního v 17 (12,9 %) případech. Na myometriu nebyl pozorován žádný abnormální nález (kromě myomů). Na adnexech byl pozorován abnormální nález ve třech (2,3 %) případech, a to ve skupině non-expertní USG. Shoda negativního USG nálezu a negativní pooperační histologie byla popsána u 252 (87,2 %) pacientek, z toho v expertní skupině u 142 (90,4 %) a v neexpertní skupině u 110 (83,3 %) (p = 0,07). Neshoda normálního USG nálezu s následnou onkogynekologickou histologickou patologií byla zjištěna ve čtyřech (1,4 %) případech, z toho v expertní skupině ve dvou (1,3 %) a v neexpertní skupině ve dvou (1,5 %) případech (p = 1,00). U 3 (11,4 %) případů byla nalezena neshoda abnormálního USG nálezu s benigní pooperační histologií, 13 (8,3 %) v expertní skupině a 21 (15,9 %) případů v neexpertní skupině (p = 0,04) (tab. 2).

Neočekávaná premaligní či maligní léze se v celém souboru vyskytla ve čtyřech (1,4 %) případech, z toho se jednalo o jeden případ serózního rubárního intraepiteliálního karcinomu (STIC – serous tubal intraepithelial carcinoma), jeden případ cervikálního karcinomu (pT1a1NXMX) a ve dvou případech se jednalo o endometroidní endometriální adenokarcinom FIGO stage IA.

Diskuze

Vzhledem k současným pokrokům v medicíně dochází v posledních letech k rychlému rozvoji také v urogynekologii. Stoupající počty urogynekologických rekonstrukčních výkonů jsou často doprovázeny konkomitantními výkony na adnexech a děloze. Výkony jsou často prováděny na zdánlivě zdravých orgánech a o patologickém nálezu se v některých případech dozvíme až po výkonu z histologického vyšetření. S přihlédnutím k charakteru výkonů, které se provádějí často laparoskopicky s možnou morcelací orgánů, a tím potenciálním arteficiálním šířením maligního onemocnění v dutině břišní, je důležité znát stav gynekologických orgánů již před operací. Pokud se naopak gynekologické orgány zachovávají, je nutné předoperačně minimalizovat riziko patologického nálezu. Zvyšuje se také důležitost poskytování adekvátní podložené informace ohledně zachování, či odstranění gynekologických orgánů pacientkám, pokud zvažujeme rekonstrukční operaci.

Jen minimum studií hodnotí význam transvaginálního ultrazvuku v předoperačním vyhledávání děložních a adnexálních patologií v populaci s POP [17]. Žádná studie však dosud nezhodnotila přínos expertní ultrasonografie.

Počty patologických nálezů v populaci POP pacientek dle předpokladu nebyly v naší studii vysoké. Incidence nepředpokládaných děložních benigních i maligních patologií po hysterektomii se udává od 0,8 do 2,6 % [18,19]. Incidence okultní gynekologické malignity při vaginální hysterektomii pro POP se pohybuje mezi 0,3 a 0,8 % [17,20], u hysterektomie při prováděné sakrokolpopexi 0,9 % [21]. Většina premaligních a maligních lézí byla nalezena u postmenopauzálních asymptomatických žen [22]. Ke stejným výsledkům jsme dospěli i v naší studii.

Při ultrazvukovém vyšetření v našem souboru v kategorii cervikálních patologií byla zachycena pouze jedna pacientka, na myometriu po vyloučení myomů nebyla zjištěna žádná patologie. Nejvíce abnormálních nálezů bylo zjištěno na endometriu ve srovnatelných počtech v obou skupinách. Shoda předpokládaného benigního nebo maligního nálezu s potvrzenou histologií byla v 83,3–90,4 %, bez signifikantního rozdílu mezi skupinami. Pokud byla hodnocena neshoda normálního USG nálezu a výsledné malignity v pooperační histologii, jednalo se o čtyři (1,4 %) pacientky, po dvou v obou skupinách. Ve všech čtyřech případech se jednalo o nálezy, které svou velikostí nebylo možné zachytit sonograficky.

Naopak neshoda abnormálního sonografického předoperačního nálezu a normálního benigního nálezu v pooperační histologii byla v našem v souboru zjištěna ve 34 případech. V expertní skupině byla poloviční neshoda (8,3 vs. 15,9 %), tento rozdíl byl statisticky signifikantní (p = 0,04).

Naše výsledky nám, v souladu s jinými pracemi, potvrzují nízký výskyt závažných onkologických patologií v POP populaci [17,18,22].

Ultrasonografie je velmi důležité předoperační vyšetření, třebaže nedokáže zachytit všechny patologie. Tento předpoklad potvrzují i naše dlouholeté zkušenosti. Vzhledem k nejčastějším nálezům na endometriu je vhodné při sliznici vysoké > 5 mm nebo v případě porušené a nepřehledné endomyometrální linie odebrat vzorek endometria, abychom co nejvíce zvýšili záchytnost závažných endometriálních patologií [23]. V rizikových případech na našem pracovišti provádíme na začátku výkonu hysteroskopii s event. odběrem histologie. Při makroskopickém podezření na malignitu je rekonstrukční výkon odložen a proveden až ve druhé době. Tím je dále sníženo riziko provedení neadekvátní operace.

Další otázkou je odstranění gynekologických orgánů v případě dalších faktorů, které jsou zjištěny předoperačně. Za tyto faktory můžeme považovat předešlé anamnestické již vyléčené prekancerózy na cervixu nebo endometriu, pozitivní onkologickou rodinnou anamnézu, abnormální ultrasonografické nálezy, které nemají jednoznačné znaky malignity. V současné době nemáme dostatek dat, a proto je postup zvláště při kombinaci těchto parametrů výrazně individuální. Ženy před menopauzou s POP a normálním menstruačním krvácením mají minimální riziko gynekologické patologie. U postmenopauzálních žen bez krvácení je riziko neočekávané patologie dělohy 0,8–2,6 % [18,19]. Riziko může být sníženo předoperačním hodnocením endometria. U žen s postmenopauzálním krvácením v anamnéze i při negativním USG nálezu na endometriu není doporučeno zachování dělohy [19].

Závěr

V naší studii byl počet nepředpokládaných patologických nálezů na děloze či adnexech při POP rekonstrukční operaci 1,4 %. Provedení expertního USG statisticky signifikantně snižuje počet abnormálních či suspektních nálezů vyžadujících dodatečnou invazivní verifikaci, ale při fyziologickém USG nálezu již nesnižuje počet nepředpokládaných nálezů. Z tohoto pohledu považujeme za dostačující ultrazvukové vyšetření provedené zkušeným ultrasonografistou bez nutnosti onkogynekologické ultrasonografické expertízy.

ORCID autorů

M. Smažinka 0000-0002-8953-3377

Z. Rušavý 0000-0001-7125-9819

P. Vlasák 0000-0002-0539-047X

K. M. Ismail 0000-0001-9449-0706

V. Kališ 0000-0001-7003-6795

Doručeno/Submitted: 28. 11. 2021

Přijato/Accepted: 20. 12. 2021

MUDr. Martin Smažinka

Gynekologicko porodnická klinika

LF UK a FN Plzeň

Alej Svobody 80

304 60 Plzeň-Lochotín

smazinkam@fnplzen.cz

Zdroje

1. Wilcox LS, Koonin LM, Pokras R et al. Hysterectomy in the United States, 1988–1990. Obstet Gynecol 1994; 83 (4): 549–555. doi: 10.1097/00006250-199404000-00011.

2. Osborn DJ, Reynolds WS, Dmochowski R et al. Vaginal approaches to pelvic organ prolapse repair. Curr Opin Urol 2013; 23 (4): 299–305. doi: 10.1097/MOU.0b013e3283619e1a.

3. Hemming C, Constable L, Goulao B et al. Surgical interventions for uterine prolapse and for vault prolapse: the two VUE RCTs. Health Technol Assess 2020; 24 (13): 1–220. doi: 10.3310/hta24 130.

4. Nygaard I, Brubaker L, Zyczynski HM et al. Long-term outcomes following abdominal sacrocolpopexy for pelvic organ prolapse. JAMA 2013; 309 (19): 2016–2024. doi: 10.1001/ jama.2013.4919.

5. Kalis V, Smazinka M, Rusavy Z et al. Laparoscopic sacrocolpopexy as the mainstay management for significant apical pelvic organ prolapse (LAP) study. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol 2020; 244: 60–65. doi: 10.1016/j.ejogrb.2019.10.049.

6. Smazinka M, Kalis V, Havir M et al. Obesity and its long-term impact on sacrocolpopexy key outcomes (OBELISK). Int Urogynecol J 2020; 31 (8): 1655–1662. doi: 10.1007/s00192-019-04076-8.

7. Gagyor D, Kalis V, Smazinka M et al. Pelvic organ prolapse and uterine preservation: a cohort study (POP-UP study). BMC Womens Health 2021; 21 (1): 72. doi: 10.1186/s12905-021-01208-5.

8. Pan K, Cao L, Ryan NA et al. Laparoscopic sacral hysteropexy versus laparoscopic sacrocolpopexy with hysterectomy for pelvic organ prolapse. Int Urogynecol J 2016; 27 (1): 93–101. doi: 10.1007/s00192-015-2775-9.

9. Tolstrup CK, Lose G, Klarskov N. The Manchester procedure versus vaginal hysterectomy in the treatment of uterine prolapse: a review. Int Urogynecol J 2017; 28 (1): 33–40. doi: 10.1007/s00192-016-3100-y.8.

10. Kalis V, Rusavy Z, Ismail KM. Laparoscopic sacrohysteropexy: the Pilsner modification. Int Urogynecol J 2020; 31 (6): 1277–1280. doi: 10.1007/s00192-019-04150-1.

11. Urdzík P, Kalis V, Blaganje M et al. Pelvic organ prolapse and uterine preservation: a survey of female gynecologists (POP-UP survey). BMC Womens Health 2020; 20 (1): 241. doi: 10.1186/s12905-020-01105-3.

12. Yen JY, Chen YH, Long CY et al. Risk factors for major depressive disorder and the psychological impact of hysterectomy: a prospective investigation. J Psychosomatics 2008; 49 (2): 137–142. doi: 10.1176/appi.psy.49.2.137.

13. Anastasiadis P, Koutlaki N, Skaphida P et al. Endometrial polyps: prevalence, detection, and malignant potential in women with abnormal uterine bleeding. Eur J Gynaecol Oncol 2000; 21 (2): 180–183.

14. Dreisler E, Stampe Sorensen S, Ibsen PH et al. Prevalence of endometrial polyps and abnormal uterine bleeding in a Danish population aged 20–74 years. Ultrasound Obstet Gynecol 2009; 33 (1): 102–108. doi: 10.1002/uog.6259.

15. Begum J, Samal R. A clinicopathological evaluation of postmenopausal bleeding and its correlation with risk factors for developing endometrial hyperplasia and cancer: a hospital-based prospective study. J Midlife Health 2019; 10 (4): 179–183. doi: 10.4103/jmh.JMH_136_18.

16. Srikrishna S, Robinson D, Cardozo L et al. Is transvaginal ultrasound a worthwhile investigation for women undergoing vaginal hysterectomy? J Obstet Gynaecol 2008; 28 (4): 418–420. doi: 10.1080/01443610802149954.

17. Grigoriadis T, Valla A, Zacharakis D et al. Vaginal hysterectomy for uterovaginal prolapse: what is the incidence of concurrent gynecological malignancy? Int Urogynecol J 2015; 26 (3): 421–425. doi: 10.1007/s00192-014-2516-5.

18. Ackenbom MF, Giugale LE, Wang Y et al. Incidence of occult uterine pathology in women undergoing hysterectomy with pelvic organ prolapse repair. Female Pelvic Med Reconstr Surg 2016; 22 (5): 332–335. doi: 10.1097/SPV.000000 0000000283.

19. Frick AC, Walters MD, Larkin KS et al. Risk of unanticipated abnormal gynecologic pathology at the time of hysterectomy for uterovagi- nal prolapse. Am J Obstet Gynecol 2010; 202 (5): 507.e1–504.e1. doi: 10.1016/j.ajog.2010.01.077.

20. Renganathan A, Edwards R, Duckett JR. Uterus conserving prolapse surgery – what is the chance of missing a malignancy? Int Urogynecol J 2010; 21 (7): 819–821. doi: 10.1007/ s00192-010-1101-9.

21. Andy U, Nosti P, Kane Set al. Incidence of unanticipated uterine pathology at the time of minimally invasive abdominal sacrocolpopexy. J Minim Invasive Gynecol 2014; 21 (1): 97–100. doi: 10.1016/j.jmig.2013.07.008.

22. Mizrachi Y, Tannus S, Bar J et al. Unexpected significant uterine pathological findingsat vaginal hysterectomy despite unremarkable preoperative workup. Isr Med Assoc 2017; 19 (10): 631–634.

23. Van den Bosch T, Van Schoubroeck D, Domali E et al. A thin and regular endometrium on ultrasound is very unlikely in patients with endometrial malignancy. Ultrasound Obstet Gynecol 2007; 29 (6): 674–679. doi: 10.1002/uog.4031.