Torze adnex v dětském věku a adolescenci

Adnexal torsion in childhood and adolescence

The incidence of adnexal torsion in childhood and adolescence is 4.9 per 100,000 girls. Torsion of the adnexa is caused by rotation of the ovary usually with the fallopian tube around the infundibulopelvic ligament. The torsion leads primarily to the interruption of both venous outflow and lymphatic drainage. It causes enlargement of the ovary due its edema with occurrence of hemorrhagic infarctions. Interruption of the arterial inflow leads finally to the necrosis of ovarian tissue. Torsion of the adnexa in childhood occurs usually in enlarged ovary, particularly by a cyst, or when the non-enlarged ovary is excessively mobile due to the extended infundibulopelvic ligament. The characteristic clinical symptoms of adnexal torsion are sudden pain in the lower abdomen with nausea and vomiting. The diagnosis of adnexal torsion is based on the typical symptoms, clinical course, and the results of physical and ultrasound examinations. Torsion of the adnexa should be considered in every girl with sudden abdominal pain. To preserve reproductive functions, an early surgery with detorsion of the adnexa should be performed.

Keywords:

puberty – laparoscopy – adnexal torsion – ovarian torsion – acute abnominal pain

Autori: Roman Chmel Jr. ^1,2 ; Nikoleta Chubanovová ¹ ; R. Kelčík ^1,2 ; Marta Nováčková ¹
Pôsobisko autorov: Gynekologicko-porodnická klinika 2. LF UK a FN Motol, Praha ¹; LF UK v Plzni ²
Vyšlo v časopise: Ceska Gynekol 2023; 88(2): 120-125
Kategória: Review Article
doi: https://doi.org/10.48095/cccg2023120

Súhrn

Torze adnex v dětství a adolescenci se vyskytuje s incidencí 4,9 na 100 000 dívek. Je způsobena rotací ovaria a obvykle i vejcovodu kolem infundibulopelvického ligamenta. Tím primárně vzniká blokáda žilního odtoku a lymfatické drenáže a sekundárně edematózní zvětšení ovaria s hemoragickými infarkty. Bez chirurgické detorze nastává komprese arteriálního přítoku krve a nekróza ovaria. Torze adnex v dětském věku vzniká v případě ovaria zvětšeného, nejčastěji cystou, nebo při nadměrné mobilitě nezvětšeného ovaria s elongovaným infundibulopelvickým vazem. Typickým příznakem je náhle vzniklá bolest v podbřišku doprovázená nauzeou a zvracením. Diagnóza torze adnex je stanovena na základě klinického stavu, průběhu obtíží a výsledků fyzikálního a ultrazvukového vyšetření. Na torzi je třeba diferenciálně diagnosticky pomyslet u všech dívek vyšetřovaných kvůli akutní bolesti břicha. Včasný chirurgický zákrok s detorzí adnex umožní zachovat reprodukční funkci vaječníku a vejcovodu.

Klíčová slova:

laparoskopie – puberta – torze adnex – torze ovaria – akutní bolest břicha

Úvod

Torze adnex představuje náhlou příhodu břišní, která se v dětském věku vyskytuje s incidencí 4,9 na 100 000 dívek ve věku od 1 do 20 let. V komparaci s některými jinými náhlými příhodami v dětství, např. s apendicitidou, je sice méně častá, ale na druhé straně je srovnatelná s incidencí torze varlete u chlapců. Torze adnex může být příčinou až 3 % náhlých příhod břišních u dívek [1]. Torze adnex může vzniknout kdykoli mezi narozením a dospělostí, avšak více než 50 % torzí se vyskytuje mezi 9. a 14. rokem života [2]. Jedna třetina všech torzí adnex u dívek a dospívajících se vyskytuje v prepubertálním období [1]. Torze samotného ovaria může vzniknout i prenatálně, a to zejména u plodů s ovariální cystou [3].

Torze adnex vzniklá v dětském věku a adolescenci má ve srovnání s dospělostí určitá specifika, která souvisí nejen s anatomickými a funkčními aspekty dívek a žen, ale i s odlišnou reakcí dětí na bolest, jejich tolerancí k bolestivým podnětům a také se způsobem slovního vyjádření bolestivých vjemů. Nemalá část případů torze adnex vzniká u dívek s nezvětšeným ovariem, ale v dospělosti je torze adnex spojena až na výjimky s přítomností obvykle benigního tumoru ovaria [1].

Torze adnex u dětí představuje i v současnosti diferenciálně-diagnostický oříšek. Pokud je správně a včas diagnostikována, zajistí chirurgická intervence s včasnou detorzí obnovení krevního toku a zachrání adnexa před jejich odstraněním při klinických známkách nekrózy v případě pozdní chirurgické intervence [4]. Náhle vzniklá bolest v podbřišku v dětském věku proto vyžaduje zvýšenou pozornost a na diagnózu torze adnex by se v diferenciální diagnostice nemělo nikdy zapomenout.

Etiopatogeneze

Torze adnex je způsobena částečnou či úplnou rotací ovaria a obvykle i vejcovodu kolem infundibulopelvického ligamenta (obr. 1). Méně obvyklou variantou je izolovaná torze vejcovodu. Rotací cév kolem vlastní osy vzniká primárně blokáda žilního odtoku krve a lymfatické drenáže, což způsobuje zvětšení ovaria edémem (obr. 2). Včas neléčená torze způsobí omezení, resp. přerušení arteriálního přítoku do ovaria/adnex a rozvoj ischemie a nekrózy torkvované tkáně [5–7].

Torze levých adnex s volnou tekutinou v okolí,
malá děloha vpředu.<br>
Fig. 1. Torsion of the left adnexa with free fluid around, small
uterus in front. — Obr. 1. Torze levých adnex s volnou tekutinou v okolí, malá děloha vpředu.
Fig. 1. Torsion of the left adnexa with free fluid around, small uterus in front.

Ovarium změněné edémem při torzi adnex.<br>
Fig. 2. Ovary with edematous changes in adnexal torsion. — Obr. 2. Ovarium změněné edémem při torzi adnex.
Fig. 2. Ovary with edematous changes in adnexal torsion.

Ve 27–75 % případů se torze adnex v dětském věku vyskytuje spolu s benigními ovariálními tumory (cysta, zralý teratom) [7–11]. Torze adnex před menarche vzniká kvůli cystě, či tumoru ovaria (zralý teratom), anebo hypermobilitě ovaria bez cysty. Po menarche je predisponujícím faktorem vzniku torze nejčastěji folikulární či korpusluteální cysta ovaria a serózní nebo mucinózní cystadenom ovaria [4,8,10]. Maligní nádory ovaria jsou raritní příčinou (< 0,5 %) torze adnex v dětství [1]. Vyšší hmotnost většího vaječníku mění rovnováhu a může způsobit rotaci ovaria/adnex kolem závěsných vazů s cévami. Velký pomaleji rostoucí ovariální tumor (> 15 cm) může být fixován v malé pánvi adhezemi a riziko vzniku torze bývá v tomto případě nižší [7].

Torze nezvětšeného ovaria bez tumoru je příčinou až 50 % torzí u dívek před menarche. Po menarche je riziko vzniku torze ovaria/adnex bez cysty nižší (8–18 % ze všech torzí) [8,12,13]. Torze adnex bez přítomnosti ovariálního tumoru bývá způsobena vrozenou hypermobilitou ovaria kvůli dlouhému závěsnému aparátu s elongací vejcovodu, mezosalpingu a ligamentum ovarii proprium v kontextu s relativně malou dělohou [6–8,14]. Torze hypermobilních adnex bez ovariálního tumoru se může opakovat, a to i na druhé straně [15]. Naopak riziko recidivy torze po resekci torkvovaného ovaria s tumorem je nízké [16]. Torze o více než 360° bývá častější u hypermobilního nezvětšeného ovaria než u ovaria s cystou [6,17].

Torze samotného vejcovodu s neporušeným tokem krve ve stejnostranném ovariu se vyskytuje výjimečně. Většina izolovaných torzí vejcovodu vzniká u dívek s parovariální cystou, která může ovlivnit rovnováhu vejcovodu a podílet se na jeho rotaci kolem podélné osy. Jsou popsány vzácné případy izolované torze vejcovodu bez cysty [18]. Torze vejcovodu (ale i celých adnex) může vzniknout po náhlém rychlém pohybu, např. při sportovních aktivitách či při skákání na trampolíně [18,19].

Torze adnex se vyskytuje častěji na pravé straně [5,7,8–10,20]. Rousseau et al [14] popsali pravo-levý stranový poměr u torzí ovaria s cystou 14: 13 a u torzí bez cysty 8: 3. Nižší výskyt levostranné torze se vysvětluje blízkostí omezeně pohyblivého colon sigmoideum, které představuje větší anatomickou překážku v pohybu adnex v břišní dutině než mobilnější terminální ileum a cékum na pravé straně [10,14,20].

Klinické příznaky

Torze adnex vzniká zpravidla náhle. Pozvolný rozvoj symptomů je raritní. V klinickém obraze dominuje náhle vzniklá ostrá bolest v pravém či levém podbřišku provázená až u 90 % dívek nauzeou a zvracením. Bolest při torzi obvykle nepřestává, ale může měnit intenzitu a pozvolna se rozšířit do celého břicha [9,10,16,21]. Někdy se mohou epizody bolesti vracet, což bývá způsobeno opakovanými subtorzemi se spontánní detorzí [10]. Krátký interval mezi začátkem symptomů, stanovením správné diagnózy a chirurgickým zákrokem je hlavní podmínkou zachování vitality adnex, neboť s délkou trvání bolesti stoupá riziko vzniku ischemie ovaria [14].

Torze adnex v dospělosti probíhá zpravidla pod obrazem náhlé příhody břišní, s ostrou bolestí v podbřišku, nauzeou, zvracením, studeným potem, kolapsovým stavem, zrychleným pulzem, napětím břišní stěny, výraznou palpační bolestivostí, resp. známkami peritoneálního dráždění a nezřídka i ileózním stavem. Klinický obraz torze adnex u dětí může být mírnější. Zpočátku dominuje bolest v podbřišku, někdy i s příznaky peritoneálního dráždění, přičemž tyto potíže mohou odeznít, i když torze nadále trvá. Poté nastupuje „zrádný“ interval s malou bolestivostí a typický klinický obraz náhlé příhody břišní s nekrózou adnex může vzniknout až v odstupu 10–14 dní od primární bolestivé ataky. V klinickém obraze „staré“ torze dominuje palpační bolestivost nepohyblivého tumoru v malé pánvi [22].

Diagnostika

Klinické vyšetření

Včasné stanovení diagnózy torze adnex u dívek představuje diferenciálně-diagnostický problém [8]. Diagnostický marker s jasnou prediktivní hodnotou u torze neexistuje [23]. Torze se někdy prezentuje nespecifickými klinickými příznaky, které mohou vést k mylným diagnostickým závěrům a k pozdní chirurgické intervenci [21].

Klinické vyšetření je založeno na anamnéze, akutní bolesti břicha a průběhu a délce trvání potíží. Časová návaznost na fyzickou aktivitu může být vodítkem, na něž by měl pediatr prvního kontaktu vždy pomyslet. U mladších dívek se potřebné anamnestické údaje získávají od doprovázejících rodinných příslušníků. Klinický obraz může být rozmanitý a zahrnuje nauzeu, zvracení, subfebrilie až febrilie, obstipaci, odmítání jídla a známky náhlé příhody břišní s defense musculaire [21]. U virgo lze rektálním vyšetřením vyhmatat silně bolestivý kulovitý tumor v malé pánvi [8].

Ultrazvukové vyšetření

Ultrazvukové vyšetření břicha je jen jedním z vyšetření, která mohou pomoci k odhalení správné příčiny bolesti. Validita samotného ultrazvukového vyšetření je v diagnostice torze nepřesvědčivá, peroperační nález totiž koreluje s „ultrazvukovou“ diagnózou torze adnex jen ve 23–66 % případů [6,24]. Ultrazvuková vizualizace ovarií u dívek je závislá na dostatečné náplni močového měchýře. Podezření na torzi adnex lze vyslovit na základě zvětšení objemu ovariální tkáně edémem (obr. 3) a/nebo přítomnosti solidního nebo cystického tumoru ovaria. Zvětšení objemu ovaria vzniká následkem omezeného žilního a lymfatického odtoku krve, přičemž přítok krve do vaječníku hůře stlačitelnou arterií je v první fázi torze adnex zachován [8,20,25]. Ultrazvukové vyšetření odhalí objemovou asymetrii obou vaječníků, která při opakovaných vyšetřeních progreduje. Edém torkvovaného ovaria se projevuje pod obrazem heterogenní hypoechogenity stromatu ovaria s periferně uloženými folikuly [13,20]. Specificita tohoto příznaku dosahuje 85 % [26]. Zvýšený tlak edematózního ovaria způsobí omezení arteriálního přítoku, což vede k rozvoji ischemie a nekrózy adnex [25]. V okolí ovaria a v Douglasově prostoru může být přítomno malé množství volné tekutiny následkem porušení viscerálního peritonea na povrchu edémem zvětšeného ovaria [8,20,27]. V některých případech lze ultrazvukem odhalit abnormální uložení torkvovaného ovaria s cystou, která ho dislokuje kraniálně, resp. kraniolaterárně. Posun adnex nad linea terminalis vede k otočení jejich cévní stopky o 90°. Při otočení o 180° se tenkostěnné venózní řečiště obvykle komprimuje a ovarium se hyperemií a edémem zvětšuje. Při pokračující torzi se komprimuje arteriální řečiště, což vede k rozvoji hemoragické nekrózy ovaria/adnex [22,28]. Ultrazvukové známky signalizující torzi adnex jsou však pouze nepřímé a jejich nepřítomnost torzi adnex nevylučuje [28].

Ultrazvukový obraz torkvovaného ovaria s edémem ovariální tkáně.<br>
Fig. 3. Ultrasound image of torqued ovary with ovarian tissue edema. — Obr. 3. Ultrazvukový obraz torkvovaného ovaria s edémem ovariální tkáně.
Fig. 3. Ultrasound image of torqued ovary with ovarian tissue edema.

K včasné diagnostice torze se používá dopplerovské ultrazvukové vyšetření krevního průtoku ovariem. Přítomnost arteriálního průtoku v ovariu potvrzená dopplerovským ultrazvukovým vyšetřením nevylučuje probíhající torzi adnex, může naopak vést k oddálení stanovení správné diagnózy a k pozdnímu chirurgickému zákroku [6,24]. Ultrazvukem potvrzená perfuze krve ovariem může být přítomna u > 60 % dívek s chirurgicky potvrzenou torzí adnex [13,20]. Povědomí vyšetřujícího lékaře o této nozologické jednotce patří spolu s erudicí specialisty na ultrazvukovou diagnostiku mezi primární předpoklady stanovení správné příčiny bolesti břicha u dívek s torzí adnex [29].

Signifikantní ultrazvukovou známkou torze adnex je tzv. whirlpool sign. Jedná se o sonografické zobrazení stočené cévní struktury (pediklu) vedoucí k ovariu s přítomností, či absencí krevního průtoku. Senzitivita tohoto znaku dosahuje u torze ovaria až 82 %, specificita 81 %. Někteří autoři dokonce tvrdí, že „whirlpool sign“ je jedinou přímou ultrazvukovou známkou adnexální torze [28]. Navzdory vysokému diagnostickému potenciálu se tento nález v publikovaných souborech podařilo zachytit ve velmi širokém rozmezí (13–80 %) [24,27,28,30].

Větší diagnostický oříšek představuje torze adnex bez ovariálního tumoru u dívek před menarche. Přítomnost normálně velkého ovaria může vést k opomenutí této potenciální příčiny bolesti břicha a k nesprávnému diferenciálně- -diagnostickému postupu [6]. Torzi adnex může signalizovat rostoucí objem ovaria při opakování ultrazvukových vyšetření. K pozdnímu operačnímu řešení s pooperačním záchytem nekrózy ovaria dochází u dívek bez jeho zvětšení tumorem či cystou až 3krát častěji [13].

Diagnostika izolované torze vejcovodu je obtížná. Klinické příznaky jsou sice podobné příznakům při torzi celých adnex, ale ultrazvukové vyšetření nepotvrdí edém ovaria a průtok krve ovariem je neporušený. Včasné detekci torze vejcovodu může pomoci přítomnost parovariální cysty sousedící s normálním ovariem. Torze vejcovodu bývá nezřídka odhalena až v průběhu operačního zákroku [18].

Počítačová tomografie a magnetická rezonance

Vyšetření počítačovou tomografií neposkytuje v případě ovariální torze přesnější informaci než ultrazvukové vyšetření a kvůli radiační zátěži se používá de facto jen při podezření na torzi na základě maligního nádoru [9,31]. Magnetická rezonance se k diagnostice adnexálních torzí nepoužívá kvůli délce trvání vyšetření, omezené dostupnosti metody a její relativně vysoké ceně [31].

Laboratorní vyšetření

Specifický laboratorní parametr svědčící pro torzi adnex neexistuje. Zvýšená sérová hladina CRP, resp. leukocytóza mohou naznačovat nekrózu ovariální tkáně [5,8,9,23,26,32]. Může být zachycena vyšší koncentrace neutrofilních leukocytů s cut-off hodnotou 2,5 [33]. Při srovnání skupiny dívek s torzí a leukocytózou, resp. horečkou před operací a skupinou afebrilních dívek bez leukocytózy bylo zaznamenáno dvojnásobně vyšší riziko provedení adnexetomie kvůli nekróze [8]. Pouze částečná korelace těchto laboratorních známek se závažností klinického stavu může vést k potvrzení torze adnex až při operaci [14].

Vlastní diagnostické zkušenosti

Na základě vlastních zkušeností je nejjednoznačnějším diagnostickým vodítkem náhlý vznik bolestí, které jsou lokalizovány v pravém nebo levém podbřišku a současně přítomnost zvracení (jednou či opakovaně). Tato kombinace příznaků u dívek jakéhokoli věku by měla vést k vyšetření s ohledem na možnou torzi adnex. Ultrazvukové vyšetření je v některých případech cenným vodítkem, v situacích, kdy je nález na ovariu nesuspektní pro torzi a krevní průtok je ještě zachován, je vhodné vyšetření s krátkým časovým odstupem zopakovat.

Terapie

Při jasném podezření na torzi adnex by se měla provést včasná laparoskopie. Laparotomický přístup se využívá jen při torzi objemného ovariálního tumoru. Preference chirurgického přístupu však závisí na zkušenostech operatéra a zvyklostech centra. Management terapie torze ovarií se za posledních 30 let významně změnil: od odejmutí vaječníku ke snaze o zachování vitálního ovaria po detorzi. Ovariální tkáň je schopna reperfuze se zachováním funkce, a to i navzdory jeho peroperačnímu ischemicko-hemoragickému vzhledu [34].

U dívek, adolescentek a bezdětných žen se doporučuje konzervativní chirurgický zákrok podle známek vitality po reperfuzi ovaria. Pokud to nález na adnexech dovoluje, provádí se pouze detorze, obvykle s enukleací ovariální cysty, která torzi podmínila. Při extrémně edematózně zvětšeném ovariu lze provést jeho resekci v zájmu redukce objemu. Při perzistenci známek nekrózy po detorzi se provádí ovarektomie, resp. adnexetomie [13].

U dívek s torzí vaječníků/adnex se v minulosti prováděly radikálnější zákroky (adnexetomie, ovarektomie), a to kvůli teoretickému riziku tromboembolických komplikací po detorzi hypoperfundovaných edematózních adnex a riziku peritonitidy [35]. Dnes je však tento příliš razantní přístup opuštěn a dominuje konzervativní postup se zachováním orgánu po jeho detorzi. V retrospektivní analýze > 89 000 dívek a žen s torzí ovaria/adnex mělo > 20 000 po detorzi (s enukleací cysty, odsátím obsahu cysty nebo oophoropexi) podobné riziko vzniku žilní tromboembolie jako skupina žen s provedenou ovarektomií/adnexektomií (0,2 %, resp. 0,3 %) [36].

Výsledky histopatologické studie na vaječnících krys po různých stupních ischemie potvrdily, že modrý nebo černý vzhled adnexální tkáně způsobený žilní kongescí a lymfatickou stázou kvůli okluzi ovariální žíly nekoreloval se závažností histologického nálezu a vitality ovariální tkáně po reperfuzi. I u ovarií s 24 hod trvající ischemií se po detorzi a reperfuzi obnovila jejich životaschopnost ad integrum. Ireverzibilní nekróza ovaria s peritonitidou byla histologicky potvrzena v případě poruchy perfuze trvající 36 hod [37]. Mandelbaum et al [36] potvrdili, že makroskopický peroperační vzhled ovaria není dostatečným indikátorem jeho budoucí životaschopnosti a neměl by být jediným kritériem při rozhodování o provedení ovarektomie, a proto podpořili ponechání vaječníku in situ i v případě podezření na jeho ischemii, resp. nekrózu. Tento názor je v souladu s výsledky dalších studií na menších souborech [34,38]. Správnost tohoto konzervativního přístupu mohou potvrdit pouze výsledky budoucích randomizovaných prospektivních studií bezpečnosti a efektivity.

Prevence opakování torze u dívek s dlouhým mezosalpingem/mezovariem spočívá v chirurgické fixaci ovaria [14]. Omezení pohyblivosti ovaria lze docílit tzv. plikací ligamentum ovarii proprium či fixací ovaria k okolním strukturám – k děloze, peritoneu pánevní stěny, sakrouterinnímu vazu nebo ligamentu teres uteri [7,16]. Někteří autoři navrhují preventivní fixaci obou ovarií [16]. Plikace ligamentum ovarii proprium by mohla být vhodnější variantou, protože fixace ovaria k okolním anatomickým strukturám může teoreticky zhoršit přítok krve do vaječníku [7,16]. Celik et al [8] popsali ve svém souboru devíti pacientek s oboustrannou fixací ovarií nevstřebatelnými stehy jednu pozdní atrofii ovaria. Dosud však nejsou k dispozici výsledky dalších studií hodnotících riziko vzniku atrofie ovariální tkáně po jeho fixaci. Fuchs et al [16] doporučili fixaci ovaria až při druhé torzi. Optimální prevence opakování torze adnex je předmětem výzkumu. Dosud neexistuje jednoznačná odpověď na otázku optimální metody a načasování zákroku, ale ani na otázku jednostranné, či bilaterální fixace [12,16,39].

Závěr

Diagnóza torze adnex je postavena na klinickém obraze, průběhu bolesti, fyzikálním vyšetření a ultrazvukovém nálezu. Na torzi adnex je třeba pomyslet u všech dívek s akutní bolestí břicha, která vznikla v návaznosti na prudší pohyb. Každá dívka a žena s cystou ovaria by měla být vždy poučena o riziku torze, jejích typických symptomech a nutnosti včasné laparoskopie, která pomůže zachovat funkční ovarium. K tomu by měla přispět lepší informovanost gynekologů, pediatrů, chirurgů a specialistů v urgentní medicíně o této často opomíjené, ale o to závažnější nozologické jednotce ohrožující fertilitu dívek.

ORCID autorů

R. Chmel Jr 0000-0003-1841-3930

N. Chubanovová 0000-0001-9278-7805

R. Kelčík 0000-0003-0129-6600

M. Nováčková 0000-0003-2531-4009

Doručeno/Submitted: 17. 1. 2023

Přijato/Accepted: 16. 2. 2023

MUDr. Roman Chmel Jr.

Gynekologicko-porodnická klinika

2. LF UK a FN Motol

V Úvalu 84

150 06 Praha 5

roman.chmel2@fnmotol.cz

Zdroje

1. Guthrie BD, Adler MD, Powell EC. Incidence and trends of pediatric ovarian torsion hospitalizations in the United States, 2000–2006. Pediatrics 2010; 125 (3): 532–538. doi: 10.1542/peds.2009-1360.

2. Childress KJ, Dietrich JE. Pediatric ovarian torsion. Surg Clin North Am 2017; 97 (1): 209–221. doi: 10.1016/j.suc.2016.08.008.

3. Kim HS, Yoo SY, Cha MJ et el. Diagnosis of neonatal ovarian torsion: emphasis on prenatal and postnatal sonographic findings. J Clin Ultrasound 2016; 44 (5): 290–297. doi: 10.1002/jcu.22327.

4. Breech LL, Adams Hillard PJ. Adnexal torsion in pediatric and adolescent girls. Curr Opin Obstet Gynecol 2005; 17 (5): 483–489. doi: 10.1097/01.gco.0000179666.39548.78.

5. Descargues G, Tinlot-Mauger F, Gravier A et al. Adnexal torsion: a report on forty-five cases. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol 2001; 98 (1): 91–96. doi: 10.1016/s0301-2115 (00) 00555-8.

6. Karaca SY, İleri A. Ovarian torsion in adolescents with and without ovarian mass: a cross--sectional study. J Pediatr Adolesc Gynecol 2021; 34 (6): 857–861. doi: 10.1016/j.jpag.2021.05. 007.

7. Yaniv RT, Schonmann R, Agizim R et el. Correlation between the length of ovarian ligament and ovarian torsion: a prospective study. Gynecol Obstet Invest 2019; 84 (1): 45–49. doi: 10.1159/000490664.

8. Celik A, Ergün O, Aldemir H et al. Long-term results of conservative management of adnexal torsion in children. J Pediatr Surg 2005; 40 (4): 704–708. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2005.01.008.

9. Geimanaite L, Trainavicius K. Ovarian torsion in children: management and outcomes. J Pediatr Surg 2013; 48 (9): 1946–1953. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2013.04.026.

10. Kokoska ER, Keller MS, Weber TR. Acute ovarian torsion in children. Am J Surg 2000; 180 (6): 462–465. doi: 10.1016/s0002-9610 (00) 00503-1.

11. Lawrence AE, Fallat ME, Hewitt G et el. Factors associated with torsion in pediatric patients with ovarian masses. J Surg Resc 2021; 263: 110–115. doi: 10.1016/j.jss.2020.12.058.

12. Pansky M, Smorgick N, Herman A et al. Torsion of normal adnexa in postmenarchal women and risk of recurrence. Obstet Gynecol 2007; 109 (2 Pt 1): 355–359. doi: 10.1097/01.AOG.0000250969.15438.17.

13. Prieto JM, Kling KM, Ignacio RC et al. Premenarchal patients present differently: a twist on the typical patient presenting with ovarian torsion. J Pediatr Surg 2019; 54 (12): 2614–2616. doi: 10.1016/j.jpedsurg.2019.08.020.

14. Rousseau V, Massicot R, Darwish AA et al. Emergency management and conservative surgery of ovarian torsion in children: a report of 40 cases. J Pediatr Adolesc Gynecol 2008; 21 (4): 201–206. doi: 10.1016/j.jpag.2007.11.003.

15. Meyer R, Meller N, Komem DA et al. Pediatric and adolescent females are at higher risk of adnexal torsion recurrence – a large-scale retrospective study. J Obstet Gynaecol Res 2022; 48 (3): 838–842. doi: 10.1111/jog.15 159.

16. Fuchs N, Smorgick N, Tovbin Y et al. Oophoropexy to prevent adnexal torsion: how, when, and for whom? J Minim Invasive Gynecol 2010; 17 (2): 205–208. doi: 10.1016/j.jmig.2009.12.011.

17. Tobiume T, Shiota M, Umemoto M et al. Predictive factors for ovarian necrosis in torsion of ovarian tumor. Tohoku J Exp Med 2011; 225 (3): 211–214. doi: 10.1620/tjem.225.211.

18. Bertozzi M, Noviello C, Molinaro F. Isolated fallopian tube torsion in pediatric age: an Italian multicenter retrospective study. J Pediatr Surg 2020; 55 (4): 711–714. doi: 10.1016/ j.jpedsurg.2019.04.032.

19. Yancey LM. Intermittent torsion of a normal ovary in a child associated with use of a trampoline. J Emerg Med 2012; 42 (4): 409–412. doi: 0.1016/j.jemermed.2010.11.046.

20. Servaes S, Zurakowski D, Laufer MR et al. Sonographic findings of ovarian torsion in children. Pediatr Radiol 2007; 37 (5): 446–451. doi: 10.1007/s00247-007-0429-x.

21. Jarošová R, Mašata J. Torze ovaria v prvním trimestru gravidity po stimulaci v IVF-ET programu – kazuistika. Ceska Gynekol 2009; 74 (6): 437–439.

22. Ondrová D, Hamplová-Běhávková K, Ondrová S. Bolesti břicha u dívek v dětském a pubertálním období. Čes-slov Pediat 2020; 75 (3): 125–130.

23. Nissen M, Sander V, Rogge P et al. Neutrophil to lymphocyte ratio and platelet to lymphocyte ratio might predict pediatric ovarian torsion: a single-institution experience and review of the literature. J Pediatr Adolesc Gynecol 2021; 34 (3): 334–340. doi: 10.1016/j.jpag.2020.12.003.

24. Grunau GL, Harris A, Buckley J et al. Diagnosis of ovarian torsion: is it time to forget about doppler? J Obstet Gynaecol Can 2018; 40 (7): 871–875. doi: 10.1016/j.jogc.2017.09.013.

25. Vijayaraghavan SB. Sonographic whirlpool sign in ovarian torsion. J Ultrasound Med 2004; 23 (12): 1643–1649. doi: 10.7863/jum. 2004.23.12.1643.

26. Alberto EC, Tashiro J, Zheng Y et al. Variations in the management of adolescent adnexal torsion at a single institution and the creation of a unified care pathway. Pediatr Surg Int 2021; 37 (1): 129–135. doi: 10.1007/s00383-020- 04782-1.

27. Wilkinson C, Sanderson A. Adnexal torsion – a multimodality imaging review. Clin Radiol 2012; 67 (5): 476–483. doi: 10.1016/j.crad.2011.10.018.

28. Adu-Bredu TK, Arkorful J, Appiah-Denkyira K et al. Diagnostic value of the sonographic whirlpool sign in the diagnosis of ovarian torsion: a systematic review and meta-analysis. J Clin Ultrasound 2021; 49 (7): 746–753. doi: 10.1002/jcu.23021.

29. Fischerová D, Zikán M, Pinkavová I et al. Racionální předoperační diagnostika benigních a maligních ovariálních nádorů – zobrazovací metody, nádorové markery (přehledový článek). Ceska Gynekol 2012; 77 (4): 272–287.

30. Gounder S, Strudwick M. Multimodality imaging review for suspected ovarian torsion cases in children. Radiography (Lond) 2021; 27 (1): 236–242. doi: 10.1016/j.radi.2020.07. 006.

31. Kaplanoglu D, Bulbul M, Odemis G et al. Can various complete blood count parameters helpful in preoperative diagnosis of adnexal torsion? Rev Assoc Med Bras 2021; 67 (6): 873–877. doi: 10.1590/1806-9282.20210201.

32. Bolli P, Schädelin S, Holland-Cunz S et al. Ovarian torsion in children: development of a predictive score. Medicine (Baltimore) 2017; 96 (43): e8299. doi: 10.1097/MD.00000000 00008299.

33. Kinay T, Akgul MA, Altinbas SK et al. Diagnostic value of the neutrophil-to-lymphocyte and platelet-to-lymphocyte ratios in adnexal torsion cases. J Obstet Gynaecol Res 2021; 47 (5): 1846–1853. doi: 10.1111/jog.14715.

34. Adams K, Ballard E, Amoako A et al. When is it too late? Ovarian preservation and duration of symptoms in ovarian torsion. J Obstet Gynaecol 2022; 42 (4): 675–679. doi: 10.1080/01443615.2021.1929114.

35. Nichols DH, Julian PJ. Torsion of the adnexa. Clin Obstet Gynecol 1985; 28 (2): 375–380. doi: 10.1097/00003081-198528020-00015.

36. Mandelbaum RS, Smith MB, Violette CJ et al. Conservative surgery for ovarian torsion in young women: perioperative complications and national trends. BJOG 2020; 127 (8): 957–965. doi: 10.1111/1471-0528.16179.

37. Taskin O, Birincioglu M, Aydin A et al. The effects of twisted ischaemic adnexa managed by detorsion on ovarian viability and histology: an ischaemia-reperfusion rodent model. Hum Reprod 1998; 13 (10): 2823–2827. doi: 10.1093/humrep/13.10.2823.

38. Walker SK, Lal DR, Boyd KP et al. Management of pediatric ovarian torsion: evidence of follicular development after ovarian preservation. Surgery 2018; 163 (3): 547–552. doi: 10.1016/j.surg.2017.11.019.

39. Obut M, Değer U. A new technique ofoophoropexy: folding and fixating of utero-ovarian ligament to round ligament in a patient with reccurrent ovarian torsion. Case Rep Obstet Gynecol 2019; 2019: 7647091. doi: 10.1155/2019/7647091.